Фильм «Шепоты мертвого дома» — это медленное, давящее повествование о семье, застрявшей в петле травмы и вины. Простак Томми до сих пор живет на заброшенной ферме с отцом Иосией, чья жизнь превратилась в бесконечный загул после самоубийства жены несколько лет назад. Местные сплетни шепчут о призраке, бродящем по земле, но реальность оказывается куда страшнее.
После долгих лет скитаний Руби, женщина с уникальной и непредсказуемой силой, возвращается в заброшенный дом своего детства в глухой американской провинции. Она пытается начать жизнь с чистого листа и наладить отношения с дочерью, но её паранормальные способности, которые она так старательно подавляла, начинают проявляться с новой силой.
Америка 1950-х. Молодая семья Джерри и Жанетт с сыном-подростком Джо переезжает в небольшой городок, где Джерри пытается устроиться на работу. Идиллии не получается: муж теряет работу, а жена, чувствуя себя загнанной в угол, ищет утешения в отношениях с другим мужчиной. Фильм наблюдает за распадом брака через призму взросления сына, который вынужден стать немым свидетелем родительских драм.